坐骨神经牵拉伤模型MR扩散张量成像与病理的对照

doi:10.3969/j.issn.2095-4344.2013.41.014

中国组织工程研究 ›› 2013, Vol. 17 ›› Issue (41): 7278-7283.doi: 10.3969/j.issn.2095-4344.2013.41.014

• 组织构建实验造模 experimental modeling in tissue construction • 上一篇下一篇

坐骨神经牵拉伤模型MR扩散张量成像与病理的对照

陈镜聪^{1, 2}，李新春¹，万齐¹，孙翀鹏¹，何建勋¹，蒙秋华¹，洪国斌³

¹广州医学院第一附属医院，广东省广州市 510120；²惠州中心人民医院，广东省惠州市 516001；³中山大学第五附属医院，广东省珠海市 519000

收稿日期:2013-04-17 修回日期:2013-08-05 出版日期:2013-10-08 发布日期:2013-11-01
通讯作者: 李新春，博士，教授，广州医学院第一附属医院，广东省广州市 510120 xinchunli@163.com 并列通讯作者：洪国斌，博士，教授，中山大学第五附属医院，广东省珠海市 519000 13702338598@163.com
作者简介:陈镜聪★，男，1984年生，广东省梅州市人，汉族，2012年广州医学院(现改名为广州医科大学)毕业，硕士，医师，主要从事磁共振成像研究。 chenjimson@163.com
基金资助:
国家自然科学基金项目(81171800)*；广东省自然科学基金(0630112)*

Magnetic resonance diffusion tensor imaging of a sciatic nerve traction injury model and its pathologic correlation

Chen Jing-cong^{1, 2}, Li Xin-chun¹, Wan Qi¹, Sun Chong-peng¹, He Jian-xun¹, Meng Qiu-hua¹, Hong Guo-bin³

¹The First Affiliated Hospital of Guangzhou Medical University, Guangzhou 510120, Guangdong Province, China; ²Huizhou Municipal Central Hospital, Huizhou 516001, Guangdong Province, China; ³The Fifth Affiliated Hospital, Sun Yat-sen University, Zhuhai 519000, Guangdong Province, China

Received:2013-04-17 Revised:2013-08-05 Online:2013-10-08 Published:2013-11-01
Contact: Li Xin-chun, M.D., Professor, the First Affiliated Hospital of Guangzhou Medical University, Guangzhou 510120, Guangdong Province, China xinchunli@163.com Corresponding author: Hong Guo-bin, M.D., Professor, the Fifth Affiliated Hospital, Sun Yat-sen University, Zhuhai 519000, Guangdong Province, China 13702338598@163.com
About author:Chen Jing-cong★, Master, Physician, the First Affiliated Hospital of Guangzhou Medical University, Guangzhou 510120, Guangdong Province, China; Huizhou Municipal Central Hospital, Huizhou 516001, Guangdong Province, China chenjimson@163.com
Supported by:
National Natural Science Foundation of China, No. 81171800*; Natural Science Foundation of Guangdong Province, No. 0630112*

摘要/Abstract

摘要：

背景：磁共振弥散张量成像可以显示周围神经损伤的弥散变化并进行定量研究，因而在显示神经损伤及再生方面具有良好的应用前景。
目的：探讨兔坐骨神经急性牵拉伤弥散张量成像的可靠性，明确弥散张量参数在神经损伤诊断中的价值及病理学基础。
方法：选取32只新西兰白兔建立右后肢坐骨神经退变与修复模型，左后肢为假手术侧。采用 1.5 T MRI 机于术后1 d，3 d，1周，2周，3周，4周，6周，8周行双侧坐骨神经弥散张量成像，进行DTT重建，测量各向异性分数、表观扩散系数；然后进行病理检查。
结果与结论：牵拉伤后1 d弥散张量成像仅显示神经近段，损伤段及远段中断；牵拉伤后1周远段出现细、短纤维束；牵拉伤后2-6周远段纤维束增多、增粗；牵拉伤8周神经纤维大部分恢复正常。1 d-8周牵拉段、牵拉远段各向异性分数值与假手术侧差异有显著性意义(P < 0.05)；1 d-1周牵拉近段各向异性分数值与假手术侧差异有显著性意义(P < 0.05)。1-8周不同牵拉段表观扩散系数值与假手术侧差异均无显著性意义。神经牵拉伤早期各向异性分数值下降的病理改变是髓鞘板层疏松，崩解，轴索崩解；各向异性分数值升高的病理基础是髓鞘、轴索再生。结果可见DTT纤维示踪成像可清晰、直观、早期显示兔坐骨神经牵拉伤的异常改变，各向异性分数值测量可作为监测坐骨神经牵拉伤后退变及再生的敏感方法。

关键词: 组织构建, 组织构建实验造模, 坐骨神经, 牵拉伤, 弥散张量, 磁共振成像, 病理, 兔, 国家自然科学基金

Abstract:

BACKGROUND: Magnetic resonance diffusion tensor imaging can display the dispersion changes of peripheral nerve injury and be used to conduct quantitative research, so it has good application prospects in displaying the nerve injury and regeneration.
OBJECTIVE: To investigate the possibility of magnetic resonance diffusion tensor imaging of rabbit acute sciatic nerve traction injury, and to figure out the value of diffusion tensor parameters in the diagnosis of peripheral nerve injuries and to reveal the pathologic basis.
METHODS: The right hind limb sciatic nerves of 32 New Zealand white rabbits were selected to make the regeneration and repair models, the left hind limb nerves as the sham-operation side. Diffusion tensor imaging examination of sciatic nerves were performed at 1 and 3 days, 1, 2, 3, 4, 6 and 8 weeks after operation with 1.5 T MRI. Fractional anisotropy and apparent diffusion coefficient were measured through diffusion tensor tracing reconstruction, and then the pathological examination was performed.
RESULTS AND CONCLUSION: Diffusion tensor imaging revealed only the proximal nerve, injured nerve as well as the middle of the distal nerve at 1 day after traction injury. At 1 week, the nerve of distal portion appeared thinner and shorter fiber bundle. At 2-6 weeks after operation, the fiber bundle was increased and thickened. At 8 weeks after operation, the distal nerve fibers had nearly restored to the level before injury. There was significant difference in the fractional anisotropy value of traction portion and distal portions between traction injury and sham-operation group at 1 day-8 weeks after operation (P < 0.05). While there was significant difference in the fractional anisotropy value of proximal traction portion between traction injury and sham-operation group 1 day- 1 week after operation (P < 0.05). There were no significant differences in the apparent diffusion coefficient values between traction injury and sham-operation group at 1 day-8 weeks after operation. Fall of fractional anisotropy value in the early stage of nerve traction injury was the result of myelin sheath broke down and axonal disintegrated; recovery of fractional anisotropy value resulted from myelin sheath proliferated and myelin sheath grew slowly to mature. Diffusion tensor tracing can show the abnormal change of the sciatic nerve with traction injury in rabbit clearly and early, and the measurement of fractional anisotropy value can be used as the sensitive method to monitor the degeneration and regeneration after nerve traction injury.

Key words: sciatic nerve, diffusion, magnetic resonance imaging, pathology, rabbits

中图分类号:

R318

陈镜聪，李新春，万齐，孙翀鹏，何建勋，蒙秋华，洪国斌. 坐骨神经牵拉伤模型MR扩散张量成像与病理的对照[J]. 中国组织工程研究, 2013, 17(41): 7278-7283.

Chen Jing-cong, Li Xin-chun, Wan Qi, Sun Chong-peng, He Jian-xun, Meng Qiu-hua, Hong Guo-bin. Magnetic resonance diffusion tensor imaging of a sciatic nerve traction injury model and its pathologic correlation[J]. Chinese Journal of Tissue Engineering Research, 2013, 17(41): 7278-7283.

图/表（结果） 4

2.1 实验动物数量分析 健康新西兰大白兔32只均进入结果分析。
2.2 牵拉伤侧及假手术侧坐骨神经DTT纤维示踪变化 术前双侧坐骨神经DTT纤维示踪为两条对称、条状结构影。FA彩色图、DTT图与STIR图具有良好融合性，见图1。损伤1 d及3 d时牵拉段及远段神经纤维无法显示，损伤1周时牵拉段及远段出现少量纤维束；损伤3-6周纤维束较前增多；8周接近正常水平，见图2。牵拉伤侧、假手术侧平均纤维束长度、平均神经纤维密度指数的变化，见图3和表1。

不同时间段牵拉神经近段FA值范围(0.42±0.01)-(0.52±0.01)，1 d-1周牵拉近段FA值与假手术侧差异有显著性意义(P < 0.05)。牵拉段FA值范围(0.33±0.01)-(0.44±0.01)；牵拉远段FA值范围 (0.37±0.01)-(0.47±0.01)，1 d-8周牵拉段、牵拉远段FA值与假手术侧差异有显著性意义(P < 0.05)。牵拉近段、牵拉段及牵拉远段FA值-时间曲线呈快速下降-逐渐上升型。牵拉近段、牵拉段及牵拉远段ADC值范围分别为(1.42±0.01)- (1.45±0.01)；(1.43±0.01)-(1.47±0.01)；(1.42±0.01) - (1.44±0.02)。各时间点神经损伤不同段ADC值与假手术侧ADC值差异无显著性意义(P > 0.05)。
2.4 坐骨神经牵拉伤的病理组织学改变 光镜下观察，术后1 d坐骨神经牵拉远段轴索水肿、部分髓鞘崩解、炎症细胞浸润，见图5；术后3 d牵拉段髓鞘大量溶解，轴索崩解；术后2-6周轴突、髓鞘退变与再生同时存在，髓鞘不断成熟；术后8周髓鞘基本完整，神经基本恢复至正常。牵拉近段及牵拉远段病理改变同牵拉段改变，但损伤严重程度均较牵拉段轻，见图6。

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引言

材料方法

设计：观察性动物实验。

时间及地点：实验于2011年4至12月在广州医学院动物中心和广州医学院第一附属医院磁共振室完成。

材料：

实验动物：健康新西兰大白兔32只，体质量2.0-3.5 kg，6-9个月龄，由广东省动物实验中心提供。

实验仪器：超导型1.5 T磁共振成像设备(荷兰Philips公司Achieva)，兔专用线圈(上海辰光公司)。

实验方法：

兔坐骨神经牵拉伤模型制作：选取新西兰大白兔右后肢为损伤侧，牵拉坐骨神经建立退变与修复模型，左后肢为假手术侧。于术后1 d，3 d，1周，2周，3周，4周，6周，8周时进行观察，每个时间点4只。于兔前肢肌注速眠新2 mL/kg，再沿耳缘静脉注射3%戊巴比妥钠(3 mg/kg)，麻醉成功后，暴露及游离右侧坐骨神经，于坐骨结节下两横指处用两把无齿输精管夹住神经主干，距离为5 mm，均匀用力使两钳分离，神经变细、变长，钳夹约30 s，神经长度达10 mm，缝合各层皮肤。假手术侧暴露坐骨神经后立即缝合。所有动物术后送广州医学院动物中心按常规方式饲养。

MRI扫描：麻醉成功后将兔侧卧于兔专用线圈上，采用超导型1.5 T磁共振成像设备，于不同时间点行坐骨神经MRI检查，序列包括T2加权(T2WI)：TR为1 600 ms，TE为80 ms，矩阵为332×266；短时间反转恢复序列(STIR)：TR为1 900 ms，TE为 60 ms，矩阵为256×256；单次激发自旋回波-平面回波(SE-EPI)扫描：TR为 4 000 ms，TE为70 ms。层厚/层间距： 2 mm/0 mm，b值为0，1 000 s/mm²，扩散编码方向为32，FOV为20 mm×120 mm，矩阵256×256，激励次数为2。

在Philips工作站上由同一操作者对DTI原始图像进行校正，采用Fiber Tracking 软件取双感兴趣区重建坐骨神经，得到DTT图，FA彩色图，观察神经纤维束的粗细、长短。

各向异性分数及表观扩散系数测量：于神经牵拉近段、牵拉段、牵拉远段及假手术侧取两个点做感兴趣区，感兴趣区大小约6体素。各向异性分数阈值为0.3(大于0.3开始纤维束示踪)，角度阈值为27°，最短神经纤维束长度为10 mm。

病理学检查：MRI扫描后将兔处死后立即取牵拉近段、牵拉段及牵拉远段神经各1段，每段长约4 mm；放入体积分数为4%甲醛溶液固定，乙醇脱水，二甲苯透明2次，浸蜡，石蜡包埋。做纵、横切片，片厚约5 μm，采用常规苏木精-伊红染色，光镜观察。

主要观察指标：神经纤维细胞完整性。

统计学分析：所得数据用x(_)±s表示，运用SPSS 16.0统计学软件进行数据分析。损伤后8个不同时间点、假手术侧之间坐骨神经FA、ADC的比较采用独立样本t 检验，以P < 0.05为差异有显著性意义。

讨论

3.1 弥散张量成像在周围神经损伤中的应用及神经纤维束的动态变化 周围神经为各向异性扩散，沿着神经轴突长轴方向的弥散高于垂直于长轴方向的弥散，因此，周围神经损伤适合采用DTI技术对细微结构进行评估及量化研究^[7-8]。目前国外有关周围神经损伤DTI的成像主要是以人类正常神经及高场强MRI机的动物实验为主^[9-10]。孙翀鹏等^[11]报道了兔坐骨神经挤压伤的DTI成像，但1.5 T临床型MRI机DTI活体评价周围神经牵拉伤的作用尚缺乏系统研究。Lehmann等^[12]和Takagi等^[13]分别采用11.7 T和7.0 T MR对离体大鼠坐骨神经挤压伤模型进行DTI研究。以上实验均为挤压伤动物模型，其制作较成熟，且操作难度较小^[14-15]。本研究以兔的坐骨神经牵拉伤作为神经损伤的模型，模型制作要求高，且操作难度较大，难以把握损伤程度，国外文献报道较少^[16-17]，国内仅见周翠屏等^[18]进行兔牵拉伤的模型制作。结果显示挤压伤远端神经纤维的FA值下降，随着神经修复过程可恢复正常。

本研究利用1.5 T 临床型 MR对兔双侧坐骨神经进行DTI扫描及DTT示踪，通过纤维束重建图像与兔坐骨神经大体解剖相对照，发现b值1 000 s/mm²扫描并重建得到坐骨神经纤维束与大体解剖基本一致，同时1次扫描DTT重建可以清晰显示双侧坐骨神经，解决了文献中1次扫描只能得到一侧坐骨神经，不利于显示轻微病变的缺点。本组中坐骨神经牵拉伤后1-3 d DTT仅显示牵拉近段，牵拉段及牵拉远段神经未见显示，推测可能是由于损伤后FA值明显下降；伤后1-6周远段纤维束增多、增粗，可能与修复期FA值逐渐上升有关；伤后8周神经纤维大部分恢复正常。牵拉伤后退变时纤维长度及纤维密度指数均下降，伤后1-6周纤维长度与假手术侧有差异，神经恢复阶段纤维长度及纤维长度密度指数上升，8周时纤维束长度基本恢复正常，但纤维束密度指数仍然没有恢复。结果表明采用1.5 T临床MR扫描仪可成功对动物活体坐骨神经牵拉伤模型进行DTI研究，神经纤维束长度、密度指数的变化、神经退变、再生的趋势相一致。国内张帆等^[5]初步尝试对3只正常兔坐骨神经进行DTI研究，获得了清晰的坐骨神经DTT图，但没有具体给出相关参数，且研究对象较少，本文系统的给出了相关参数的具体动态变化，能客观分析神经再生，并为应用于临床提供一定的参考。

3.2 坐骨神经牵拉伤弥散参数的变化及其病理基础 Morisaki等^[19]对大鼠坐骨神经挤压伤后进行DTI检查发现，夹伤后退变的坐骨神经的FA值下降，在修复阶段的坐骨神经FA值上升，FA值与组织病理具有密切相关性，但无挤压伤近段、挤压伤处DTI的报道。其研究只从微观角度出发，分析神经动态变化，本研究从宏观角度分析损伤神经动态变化，能较直观观察出其变化。

实验观察了牵拉伤各段的FA值的变化，其中牵拉段及牵拉远段FA值变化最明显，牵拉近段较轻。1 d-8周牵拉段、牵拉远段FA值与假手术侧差异有显著性意义 (P < 0.05)；1 d-1周牵拉近段FA值与假手术侧差异有显著性意义(P < 0.05)。1 d-8周不同牵拉段ADC值与假手术均无明显差异。研究表明周围神经急性损伤后，DTI可以早期显示损伤神经的各向异性的改变，与孙翀鹏等^[11]对兔坐骨神经挤压伤远段的FA值变化基本一致，但挤压伤近段FA值没有变化，与作者的研究不同，推测可能与不同的损伤模式有关。这次研究ADC值在损伤后牵拉伤各段不同时间点未见明显变化，与假手术侧神经亦无明显差异。这可能是由于ADC值是水分子横向弥散与纵向弥散的平均值，对于各向异性很高的周围神经，纵向弥散明显大于横向弥散，横向弥散的降低可能不足以引起ADC值的改变，与Lehmann等^[12]和Takagi等^[13]的动物实验显示挤压伤远端神经纤维的ADC值升高不一致，可能与损伤模型、机器等多种因素有关。

周围神经损伤时发生瓦勒氏(Wallerian)变性^[20]，此时神经纤维横向扩散增加，致使各向异性降低。修复时许旺细胞增殖、分化，新髓鞘形成，神经轴向扩散逐渐恢复，各向异性增加。有作者采用7 T磁共振对大鼠坐骨神经挤压伤进行12周DTI的动态监测^[10]，发现挤压伤早期FA值下降与轴索结构的碎裂和脱髓鞘(Wallerian变性)呈正相关；神经修复过程中，损伤处FA值升高。本文结果表明神经牵拉伤早期髓鞘肿胀、髓鞘板层疏松、崩解是FA值下降的原因之一，FA值逐步恢复正常可能是由髓鞘、轴索再生所致，FA值-时间曲线值与病理上神经出现退变与再生的趋势相一致，与文献报道一致。

综上所述，本研究采用1.5 T 临床型MRI扫描仪可获得清晰的兔坐骨神经DTT图像。研究结果显示神经损伤后纤维束长度、神经纤维密度指数的改变、FA值-时间曲线、病理学的变化相一致，而ADC值与病理学变化无密切关系；因而，FA值动态测量可反映神经牵拉伤后退变及再生的情况。

坐骨神经牵拉伤模型MR扩散张量成像与病理的对照

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